Das Kirillo-Beloserski-Männerkloster wurde 1397 am Ufer des Sees Siwerskoje gegründet. Sein Gründer war Kirill Beloserski, der ehemalige Archimandrit des Moskauer Simonow-Klosters. Heute befindet sich das Kloster im Stadtgebiet der Stadt Kirillow, die 130 km nordwestlich von Wologda liegt.
Als erste wurde auf dem Gelände des Kirillo-Beloserski-Klosters die Mariä-Entschlafens-Kirche erbaut. Heute steht an derselben Stelle die Mariä-Entschlafens-Kathedrale aus dem späten 15. Jahrhundert, die erste Steinkathedrale in Beloserje mit einer eindrucksvollen Ikonostase. In den 1450er Jahren hatte hier Nil Sorski das Mönchtum angenommen, der Heilige-Uneigennützige, Gründer der ersten Einsiedelei Russlands (der Nil-Sorski-Einsiedelei). Im 16. Jahrhundert besuchte mehrmals Zar Iwan der Schreckliche die Einsiedelei. Seine besondere Gunst der Einsiedelei gegenüber wurde dadurch erklärt, dass seine Eltern, Zar Wassili III. und Fürstin Elena Glinskaja, genau hier im Jahre 1528 um einen männlichen Erben gebetet hatten. Ende des 16. Jahrhunderts ließ Iwan der Schreckliche über dem Grab des Klostergründers die Kirill-Kirche errichten. In demselben Jahrhundert wurden andere Kirchen gebaut, die das Kloster zum größten im Russischen Norden gemacht hatten. Das Kloster florierte dank den vom Zaren geschenkten Ländereien sowie dank der Salzgewinnung und dem Fischfang. Außerdem hatte sich das Kloster zu einem bedeutenden Wirtschaftszentrum entwickelt, weil durch sein Gelände viele Handelswege nach Norden, zum Weißen Meer (russisch: Beloje more) verliefen. Allerdings wurde hier auch Kultur groß geschrieben. Das Kloster galt im 15. Jahrhundert als eines der reichsten Bücherzentren Russlands. Im 17. Jahrhundert ließ Zar Aleksej Michailowitsch gewaltige Schutzmauern um das Kirillo-Beloserski-Kloster herum bauen, und in den Jahren 1612-13 konnte das Kloster den Angriffen von polnischen und litauischen Truppen standhalten. 1924 wurde das Kloster zum Freilichtmuseum erklärt. In den 1950er Jahren hat man mit der Restaurierung begonnen, auf das Klostergelände wurden eine Holzkirche aus dem 15. Jahrhundert und eine Mühle aus dem 19. Jahrhundert gebracht. Im Kloster werden bis heute die wundertätige Ikone der Gottesmutter Hodegetrie, die der Mönch Kirill aus Moskau gebracht hatte, und die Entschlafens-der-Gottesmutter-Ikone, die der größte russische Ikonenmaler Andrej Rubljow geschaffen hatte, aufbewahrt. Im Bruderhaus wurde die Innenausstattung einer Mönchzelle des 17. Jahrhunderts wiederhergestellt. Im Museum gibt es eine Sammlung von Glocken aus dem 17. bis 20. Jahrhundert und über 100 handgeschriebene Bücher, manche davon sind knapp 600 Jahre alt. Seit 2014 wird das Kloster zwischen der Kirche und dem Museum geteilt.