Der vollständige Name der Kathedrale ist die Nikolai-Bogojawlenskij-Kathedrale, da sie sich aus zwei Gebäuden zusammensetzt: Das untere wurde dem Patron aller Reisenden und Seeleute, Nikolaus, (russ. Nikolai), zu Ehren eingeweiht, während das obere den Namen des Bogojawlenije, (Erscheinung des Herrn,) trägt. Es wird angenommen, dass die Kathedrale, zwar mit einer großen Verspätung, auf Wunsch Peters I. gebaut wurde, der in St. Petersburg eine Kirche haben wollte, die sich mit der Uspenski-Kathedrale (Mariä-Entschlafungskathedrale) in Astrachan messen lassen könnte. Zu Lebzeiten Peters I. war der Bau jedoch noch nicht abgeschlossen, das geschah erst 1762. Katharina II. befahl, anstelle der heruntergekommenen Kirche am Nikolski-Platz eine neue aus Stein zu errichten, nach dem Vorbild der Kathedrale von Astrachan. Sie sollte zur zentralen Kathedrale der russischen Flotte werden, darin sollten Feierlichkeiten anlässlich ihrer Siege begangen werden.
Tschewakinski, ein Schüler Rastrellis, hatte sich des Baus angenommen. Als erstes ließ er einen viergeschossigen Glockenturm errichten, daraufhin eine barocke Kirche mit Korinth-Säulen, Stuck und Balkons mit filigran verwobenen Gittern. Katharina II. schenkte der Kathedrale zehn Ikonen. Später wurde davor ein Garten angelegt, wo 1908 ein Memorial für Offiziere und Soldaten, die in der Schlacht bei Tsushima gefallen waren, aufgestellt wurde. Und in der unteren Kirche begann man noch im Russisch-Japanischen Krieg damit, Gedenktafeln für gefallene Seeleute aufzustellen. 1989 erschien hier eine Gedenktafel in Andenken an die Besatzung des U-Bootes „Komsomolez“. Zu Sowjetzeiten blieb die Kathedrale geöffnet, Messen fanden darin statt. Eine Zeit lang hatte der künftige russische Patriarch Alexius II. hier gelebt.